Lo stesso argomento in dettaglio: Donazioni di Sisto IV ai Musei Capitolini.

La sede storica dei Musei Capitolini è costituita dal Palazzo dei Conservatori e dal Palazzo Nuovo, edifici che affacciano sulla michelangiolesca Piazza del Campidoglio. La creazione del museo può essere fatta risalire al 1471, quando papa Sisto IV donò alla città una collezione di importanti bronzi provenienti dal Laterano (tra i quali la Lupa capitolina), che fece collocare nel cortile del Palazzo dei Conservatori e sulla piazza del Campidoglio.

La raccolta antiquaria si arricchì nel tempo con donazioni di vari papi (Paolo III, Pio V che voleva espellere dal Vaticano le sculture pagane), e fu meglio allocata con la costruzione del Palazzo Nuovo nel 1654. Da allora il museo si è accresciuto notevolmente, includendo non solo manufatti di età romana notevoli per quantità e qualità (statue, iscrizioni, mosaici), ma anche pezzi di arte medievale, rinascimentale e barocca.

Quasi un secolo più tardi, nel 1734, papa Clemente XII acquistò la prestigiosa collezione di antichità del cardinale Alessandro Albani, che stava per essere acquistata da collezionisti inglesi, e aprì alla cittadinanza il museo, cosa che lo rese il più antico museo pubblico al mondo.[1] Insieme alla collezione Albani, anche la collezione di sculture antiche donate da Sisto V al popolo romano fu finalmente messa a disposizione di tutti.[2]

La cosa è rilevante anche perché stabilisce il principio di non esportabilità dei beni archeologici ed artistici di valore, che all'epoca non era affatto scontato.[2]

Il successore di Clemente XII, papa Benedetto XIV, inaugurò la Pinacoteca Capitolina acquisendo le collezioni private della famiglia Sacchetti e della famiglia Pio.

Durante l'occupazione francese (1796-1815), diverse opere presero la via del Musée Napoleon a seguito del trattato di Tolentino (1796): tra queste si ricordano lo Spinario, la Venere capitolina, il Bruto capitolino e il Galata morente, che vennero restituite grazie al Congresso di Vienna e all'intervento di Antonio Canova, delegato dal Santo Padre per i cosiddetti "ricuperi" che ponevano rimedio alle spoliazioni napoleoniche. Alcune opere, tuttavia (come ad esempio il Sarcofago delle Muse, anticamente presso i Musei Capitolini tramite la collezione Albani), rimasero al Louvre.[3]

Dagli scavi condotti dopo l'unità d'Italia per i lavori di Roma capitale emersero grandi quantità di nuovi materiali, che, raccolti nel Magazzino Archeologico Comunale (in seguito denominato Antiquarium comunale del Celio), furono nel tempo parzialmente esposti ai Capitolini. Negli anni 1920 fu unito ai musei anche l'attiguo Palazzo Caffarelli al Campidoglio (anche se la sistemazione dell'attuale allestimento avvenne molto più tardi, solo agli inizi del XXI secolo), mentre sul finire degli anni 1930 fu realizzata la Galleria sotterranea di congiunzione tra Palazzo dei Conservatori e Palazzo Nuovo, in seguito adibita a Galleria lapidaria (ovvero preposta all'esposizione di epigrafi).

Nel 1997 è stata aperta una sede distaccata nella ex Centrale Termoelettrica Giovanni Montemartini nel quartiere Ostiense, creando una soluzione originale di fusione tra archeologia industriale e archeologia classica.

Nel 2005, come parte di un vasto progetto di risistemazione ed ampliamento dei musei denominato "Grande Campidoglio", si sono avuti l'inaugurazione dell'esedra di Marco Aurelio, l'allestimento della Galleria lapidaria (chiusa diversi anni prima per lavori di ristrutturazione) e la risistemazione del primo piano di Palazzo Caffarelli, ove ha trovato sede il Medagliere Capitolino (collezione di numismatica).

Oggi i Musei Capitolini fanno parte del Sistema dei Musei in Comune.