El museo se encuentra en la antigua base y aeródromo militar que surgió a 40 km al este de Moscú, en 1929, en una zona en parte pantanosa y con coníferas, donde se colocaron pistas de rodaje de hormigón y dos pistas de 850 m de largo. Fueron diseñadas para el despegue y aterrizaje de los nuevos bombarderos pesados de cuatro motores conocidos como TB-3. Para ayudar en la creación de las instalaciones, como enormes hangares, viviendas y oficinas, se amplió la línea de ferrocarril hasta las cercanías, con una nueva estación llamada Mónino, por la cercanía de una antigua granja propiedad de un cierto Monin. La construcción del aeródromo fue rápida y ya en 1932 los primeros TB-3 comenzaron a aterrizar en él.[1]​ En 1940, en el pueblo que había surgido alrededor de Mónino, llamado con el mismo nombre, los mandos de la Fuerza Aérea decidieron colocar la Academia de la Fuerza Aérea Soviética. En ese momento, ya existía un aeródromo de primera clase, donde se podía ubicar el escuadrón de aviación de la academia, aulas para clases y capacidad para acoger más de mil familias y más de dos mil personas en barracones.

Durante la Gran Guerra Patria, las unidades de la Fuerza Aérea existente, en particular los bombarderos IL-4 de largo alcance, se asentaron en el aeródromo.

 El avión supersónico Myasíschev M-50 expuesto en el museo.

Los vuelos y la actividad aérea relacionada de la academia continuaron hasta el 4 de abril de 1956 cuando se cerró el aeródromo y dejó de ser útil.

A principios de 1958, por orden de la academia, se formó un grupo independiente de especialistas, al que se le encomendó la restauración de exhibiciones y reparaciones de las instalaciones de antiguos talleres para convertirlas en salas de museos. El edificio principal fue transferido al museo, tenía un área total de aproximadamente cuatro mil m², un hangar de madera con habitaciones contiguas, construido en 1935 y ahora en ruinas. Se convertiría en la sala de exposiciones principal del museo, que albergará aviones de la Segunda Guerra Mundial.

El Museo de la Fuerza Aérea se crea oficialmente en la conocida anteriormente como Academia de la Fuerza Aérea Yuri Gagarin un 28 de noviembre de 1958, en los antiguos talleres de reparación de aeronaves. El 23 de febrero de 1960, el museo recibió a sus primeros visitantes cuando contaba con apenas catorce aviones en exhibición.

A principios de los años setenta, la colección de aviones consistía en unas 40 unidades.

↑ «МОНИНО Музей Военно-Воздушных Сил - О музее». monino.ru. Consultado el 21 de agosto de 2019.