Sie wurde ursprünglich im 12. Jahrhundert als Pfarreikirche der umliegenden Gegend gegründet und von 1486 bis 1523 vollständig neu errichtet. 1614 wurde St Margaret’s die offizielle Pfarrkirche des Parlaments; die Puritaner waren unzufrieden mit dem Prunk in der benachbarten Westminster Abbey und zogen es vor, die Parlamentsgottesdienste in der „geeigneteren“ St Margaret’s Church abzuhalten. Eine Tradition, die bis heute aufrechterhalten wird.

John James errichtete zwischen 1734 und 1738 den nordwestlichen Turm neu, gleichzeitig wurde die gesamte Fassade mit Portland-Kalkstein neu eingekleidet. Der Innenraum erhielt sein heutiges Aussehen 1877 nach der Renovierung durch George Gilbert Scott.

St Margaret’s Church verfügt über eine seltene 4-fach-Sonnenuhr. An jeder Seite ihres Turmes, selbst an der Nordwand, ist eine Sonnenuhr angebracht. Auf dem Foto ist das blaue Zifferblatt der westlichen Uhr zu sehen.

Sehenswert ist das östliche Fenster mit flämischer Glasmalerei aus dem Jahr 1509, angefertigt in Erinnerung an die Verlobung von Arthur Tudor, dem älteren Bruder von Heinrich VIII., mit Katharina von Aragon. Andere Glasfenster erinnern an William Caxton, den ersten englischen Buchdrucker, Sir Walter Raleigh, der hier 1618 begraben wurde, und an den Poeten John Milton, ein Mitglied der Kirchgemeinde.

Zu den Personen, die in der Kirche ihre letzte Ruhestätte fanden, gehört der böhmische Kupferstecher Wenzel Hollar. Zahlreiche Berühmtheiten wurden auch in St Margaret’s getraut, darunter Samuel Pepys und seine Frau sowie Winston Churchill und Clementine Hozier.

Das Ensemble aus St Margaret’s Church, Westminster Abbey und Palace of Westminster wurde von der UNESCO zum Weltkulturerbe erklärt.