1798 წელს 500-ზე მეტმა მუსულმანმა სამხედრო მოსამსახურემ მოითხოვა მათთვის აეგოთ სამლოცველო სახლი. 1803-1804 წლებში სანქტ-პეტერბურგში სამხედრო უწყების დაკვეთით შემუშავეს მეჩეთის გეგმები. არქიტექტორები ანდრეი ვორონიხინი და ლუიჯი რუსკა. არცერთი პროექტი არ განხორციელებულა. ადგილი ნამაზისათვის გამოიყო ყაზარმებში. 1862 წელს ოფიციალურმა პირებმა უარი უთხრეს მუჰამედ-ალი ხანტემიროვს დაეწყო თანხის შეგროვება მეჩეთის ასაგებად. 1869 წლის აღწერებით კი სანქტ-პეტერბურგში მუდმივად 1 700 მუსულმანი ცხოვრობდა.

საბოლოოდ მეჩეთის მშენებლობის საკითხი მომწიფდა 1907 წლისთვის. ამავე წელს სანქტ-პეტერბურგის არქიტექტორთა საზოგადოებამ გამოაცხადა კონკურსი მეჩეთის პროექტის ესკიზზე. 1908 წლის 11 მარტს გამოცხადდა კონკურსის შედეგები, რომელშიც მონაწილეობა მიიღო 45 პროექტმა. შეარჩიეს ნიკოლოზ ვასილევის პროექტი. მეჩეთის შენებლობის დაწყების შესახებ თანხმობა გასცეს 1908 წლის 14 დეკემბერს.

ტაძრის საფუძვლის ჩაყრის საზეიმო ცერემონიალი გაიმართა 1909 წელს, რომელსაც ესწრებოდნენ რუსეთის საგარეო საქმეთა მინისტრი სერგეი საზონოვი, უცხოური კონფესიების საქმეთა დეპარტამენტის დირექტორი ალექსი ხაზურინი და სხვა. მეჩეთის მშენებლობის დასრულება იგეგმებოდა 1914 წლისათვის, მაგრამ პირველი მსოფლიო ომის შედეგად შეწყდა მისი მშენებლობა.

1920 წლის 30 აპრილს მეჩეთის მშენებლობა დასრულდა. ისლამურ საზოგადოებას მეჩეთი გადაეცა 1927 წელს, ხოლო 1928 წლის მაისში მას სტუმრობდა ავღანეთის დელეგაცია ამანულა ხანის მეთაურობით. 1941 წელს მეჩეთის ნივთები გადაეცა რელიგიის ისტორიის მუზეუმს, ხოლო შენობა გადააკეთეს სამედიცინო აღჭურვილბის საწყობად.

1955 წლის 12 დეკემბერს შენობა დაუბრუნდა მორწმუნეებს. პირველი ნამაზი შესრულდა 1956 წლის 18 იანვარს. 1956 წელს ლენინგრადში სტუმრად ჩამოვიდნენ სხვავასხვა მუსულმანური ქვეყნის დელეგაციები. პირველი უცხოელი სტუმარი იყო ინდონეზიის პრეზიდენტი სუკარნო.

2013-2015 წლებში მიმდინარეობდა სარემონტო სამუშაოები.