Quando il Governo Repubblicano spagnolo commissionò all'artista un dipinto che rappresentasse la Spagna durante l'esposizione mondiale di Parigi del 1937[1], Pablo Picasso era già un artista molto famoso nel mondo, e direttore del Museo del Prado di Madrid con uno stipendio di 15.000 pesetas all'anno. È noto che, dopo un pagamento iniziale di 50 000 franchi, Picasso ricevette dalla Repubblica Spagnola un secondo pagamento di 150 000 franchi come rimborso spese,[2] una cifra complessiva pari ad un valore di circa € 140.000 del 2021.[3] Una nota firmata da Max Aub, in data 28 maggio 1937, e indirizzata all'ambasciatore Luis Araquistáin, conferma questo pagamento. Secondo tale nota, il pittore rifiutò di accettare qualsiasi importo, e il pagamento fatto era destinato a coprire i costi sostenuti da Picasso[4]. Secondo altre fonti l'importo pagato fu invece ben più sostanzioso, pari a 300.000 pesetas, il cui valore equivalente nel 2021 è calcolabile tra oltre un milione[5] e quasi cinque milioni di euro.[6] È stata quindi anche messa in discussione la natura esclusivamente simbolica della somma indicata che, secondo De la Puente, ammonta al «15% del costo totale del padiglione spagnolo, circa nove volte più del prezzo massimo che fino a quel momento Picasso era riuscito a essere pagato per il meglio della sua arte.[7]» Ad ogni modo, fu il ricevimento di tale pagamento che decenni dopo sarebbe stato utile a consentire al governo spagnolo di rivendicare la proprietà del dipinto. Dopo l'esposizione, quando il governo repubblicano era ormai caduto, Picasso non permise che il suo dipinto più famoso venisse esposto in Spagna, dichiarando esplicitamente che avrebbe potuto tornarvi solo dopo la fine del franchismo.

Dopo l'incarico Pablo Picasso non toccò la tela per tre mesi e mezzo. Solo dopo una visita al padiglione spagnolo, il 19 aprile, una settimana prima del bombardamento, il direttore delle Belle Arti della Spagna Repubblicana, Josep Renau, lo convinse ad accettare. I 27 m² di tela in iuta grezza, da riempire, vennero portati nel suo nuovo studio al primo piano in Rue des Grands Augustins a Parigi, frequentato da Dora Maar, una delle sue tanti amanti, e dai fratelli Laballette che lavorando nel padiglione spagnolo lo usavano come deposito attrezzi. La genesi, l'evoluzione e l'ispirazione del capolavoro sono ancora oggi oggetto di dibattiti; comunque l'opera, dedicata alla commemorazione delle vittime del bombardamento aereo dell'omonima città basca durante la guerra civile spagnola avvenuto il 26 aprile 1937, venne terminata entro la fine di giugno, appena in tempo per l'Esposizione Internazionale.

Secondo una tesi minoritaria[8], il quadro in realtà non rappresenterebbe la tragedia di Guernica ma la morte di un torero, il celebre José Gómez Ortega, opera commissionata a Picasso nel 1935 dalla città di Malaga; l'opera, dal titolo Lamento en muerte del torero Joselito, sarebbe quindi stata "riciclata" e modificata dall'artista a causa della ristrettezza dei tempi imposta dal committente[9]. Infatti secondo una testimonianza oculare di George Steer (corrispondente di guerra inglese), Picasso iniziò a lavorare sull'opera nel gennaio 1937, mesi prima del bombardamento di Guernica (avvenuto il successivo 26 aprile), lasciando poi perdere il progetto iniziale per creare tanti disegni per decidere le dimensioni del quadro.[10]

L'opera venne esposta per la prima volta il 12 luglio 1937, all'apertura del padiglione espositivo spagnolo, ma nonostante la grande attesa tra gli intellettuali, diversi dei quali erano stati invitati da Picasso nel suo studio per assistere alle fasi della lavorazione[11] ebbe un successo molto limitato durante il periodo dell'esposizione, sia per la concorrenza di numerosissime altre opere, alcune di contenuti simili, esposte in un affollatissimo padiglione, dinamico e chiassoso, in cui quadri e sculture si mescolavano a teatro, cinema, collage fotografici, artigianato, poesia, propaganda, musica e danza, sia per la posizione infelice in cui era stato esposto, lontano dall'entrata, parzialmente coperto da una fontana di Alexander Calder e, come sottolineato da Le Corbusier, sulla parete opposta al palco sui quali si susseguivano gli spettacoli, attirando l'attenzione del pubblico che aveva quindi per la maggior parte del tempo l'opera alle proprie spalle[11]. Critiche anche severe furono rivolte ai meriti artistici del dipinto, tra cui quella del presidente basco José Antonio Aguirre, che fece sapere di non essere affatto interessato all’opera, che Picasso gli aveva offerto per il popolo basco.[11]