תחום התאריכים המשוער להקמת מקדש ג'וקהנג נע בין 639 ל-647.‏[1] המלך סונגטסן גמפו בנה את המנזר על מנת לשכן בו את פסלו של אקשוביה, אחד מחמש בודהות החוכמה, שהובא לטיבט כחלק מהנדוניה של הנסיכה טריטסון (או בהיריקוטי) מבית המלוכה הנפאלי. על פי המסופר נעשתה הבחירה באתר על ידי כלתו השנייה של המלך סונגטסן גמפו, הנסיכה וֶנְצֶ'נְג משושלת טאנג של סין. הנסיכה בחרה במקום שבו היה אגם והורתה למלא אותו. אגדות טיבטיות עממיות מספרות כיצד יובש האגם בעזרת עז קדושה שהביאה אבנים בהן מילאו את האגם, וכי מי הבאר המצויה כיום במקדש מגיעים מהאגם שמתחתיו. עז בטיבטית היא "רא", ולאגדה על העז הפלאית יש זכר הן בשמה הקודם של להסה ("מקום האלוהים" בטיבטית) - ראסה ("מקום העז"), והן בתחריט של עז המצויה בחלקו הפנימי של המקדש. בתקופה זו היה קרוי המנזר "ראסה טולננג טסוקלקנג" ("בית המסתורין, האצלה קסומה של ראסה"). השם "טסוקלקנג" הוא עד היום שם מקובל נוסף למקדש. במקביל נבנה מנזר רמוצ'ה על מנת לשכן בו את פסל ג'ובו שאקימוני (Jowo Shakyamuni - אחד משמותיו של בודהה) שהובא לטיבט כחלק מהנדוניה של הנסיכה וֶנְצֶ'נְג. לאחר מותו של המלך סונגטסן גמפו הורתה הנסיכה להעביר את הפסל לג'וקהנג על מנת להגן עליו, והוא נשאר במקדש מאז, ואף הקנה למנזר את שמו הנוכחי ג'ובוקהנג או ג'וקהנג – "בית בודהה".

מקדש ג'וקהנג נסגר בתקופת שלטונו של המלך לנגדהרמה (שלט 841-838) שניסה להחזיר לטיבט את דת הבון ורדף את הבודהיסטים. אטישה, המורה הבודהיסטי הידוע, לימד במקדש במאה ה-11, ומאז משמש המקום כמקדש וכמנזר העיקרי של להסה. המנזר נבזז כמה פעמים במהלך פלישות המונגולים, אבל המבנה שרד. כאשר הדלאי למה ה-5 קבע את להסה כבירת טיבט במאה ה-17 עבר הג'וקהנג שיפוץ, ומאז הוא המקום הקדוש ביותר לטיבטים. במובנים מסוימים המקדש נערץ על כל הזרמים בבודהיזם הטיבטי, אבל הוא מצוי כיום בחזקת זרם הגלוג (כת הכובעים הצהובים).

בתקופת מהפכת התרבות חיללו המשמרות האדומים את פנים המקדש ורוב החפצים כנראה נלקחו ונעלמו. בשלב מסוים הפכו מגורי הנזירים ל"בית הארחה מספר 5" ונטען גם שחלק מהמקדש שימש דיר לחזירים. המקדש עבר שיפוצים החל ב-1980. בשנת 2000 הכריז אונסק"ו על המקדש כאתר מורשת עולמית כחלק מהאתר המכונה "המכלול ההיסטורי של אמון פוטאלה להסה".