Le château est situé dans ce qui constituait autrefois la très instable zone frontalière entre l'Angleterre et l'Écosse. Non seulement les Anglais et les Écossais étaient en guerre, mais la région était également fréquemment attaquée par les Vikings. Le château fut construit en 1550, à l'époque où le prieuré de Lindisfarne devint hors d'usage, et où les pierres de cet édifice furent utilisées comme matériau de construction. Il est considéré comme petit d'après les normes habituelles, et ressemblait davantage à un fort. Le château est situé sur le point culminant de l'île, un piton de roches sombres d'origine volcanique appelé Beblowe et constituant une toute petite partie du Whin Sill.

La position du château de Lindisfarne en mer du Nord le rendit vulnérable aux attaques des Écossais et des Vikings, et à l'époque des Tudor, il était clair qu'il y avait un besoin pour une fortification plus forte, même si, en ce temps-là, à l'évidence, les Vikings ne constituaient plus un danger. Cela aboutit à la création d'un fort sur la falaise de Beblowe Crag entre 1570 et 1572, constituant la base du château actuel.

À la suite de la suppression du prieuré par Henri VIII, ses troupes utilisèrent les ruines comme entrepôt destiné à la marine. En 1542, Henri VIII ordonna au comte de Rutland de fortifier le site contre une éventuelle invasion écossaise. En décembre 1547, Ralph Cleisbye, capitaine du fort, disposait alors de canons. Cependant, la falaise de Beblowe Crag ne fut pas fortifiée avant 1549 et, en 1565, Sir Richard Lee (en) ne vit à cet endroit qu'une plate-forme pourrie et un rempart de gazon. Élisabeth Ire réalisa par la suite des travaux au fort, le renforçant et le dotant de plates-formes nécessaires aux nouveaux développements de la technologie de l'artillerie. Ces travaux effectués en 1570 et 1571 coûtèrent 1 191 £. Lorsque Jacques Ier arriva au pouvoir en Angleterre, il associa les trônes anglais et écossais, et l'utilité du château diminua. À cette époque, le château abritait encore la garnison de Berwick et protégeait le petit port de Lindisfarne.

Au XVIIIe siècle, le château fut brièvement occupé par les rebelles jacobites, mais fut rapidement repris par les soldats de Berwick qui les emprisonnèrent; les rebelles creusèrent un chemin pour sortir et se cachèrent pendant neuf jours à proximité du château de Bamburgh avant de réussir à s'échapper pour de bon.

Des années plus tard, le château fut utilisé comme poste de surveillance pour les garde-côtes et devint une sorte d'attraction touristique. Charles Rennie Mackintosh fit un croquis de l'ancien fort en 1901.

En 1901, il devint la propriété d'Edward Hudson (en), magnat de l'édition et propriétaire du magazine Country Life (en). Il le fit rénover suivant le style Arts & Crafts par Sir Edwin Lutyens. Selon une rumeur, Hudson et son architecte seraient tombés sur le bâtiment par hasard alors qu'ils parcouraient le Northumberland et ils auraient escaladés le mur afin d'explorer l'intérieur.

Le jardin clos, qui à l'origine fut le potager de la garnison, fut conçu entre 1906 et 1912 par une amie de longue date et collaboratrice de Lutyens, Gertrude Jekyll. Il se situe à une certaine distance du château lui-même. Entre 2002 et 2006, il fut restauré selon le plan de plantation d'origine élaboré par Jekyll, qui est actuellement conservé dans la collection Reef (Reef Collection) à l'Université de Californie à Berkeley. Le château, le jardin et les fours à chaux à proximité sont gérés par le National Trust depuis 1944 et sont ouverts aux visiteurs.

Lutyens utilisa des bateaux désaffectés retournés (« herring busses » en anglais) comme abris. En 2005, deux de ces bateaux furent détruits par un incendie criminel. Ils furent remplacés en 2006 et le troisième bateau a aujourd'hui été rénové par le National Trust. Le remplacement des deux bateaux brûlés par deux nouveaux servant d'abris figure dans un nouveau DVD intitulé Diary of an Island. On y voit un bateau de pêche de Leith réduit de moitié dans un chantier naval d'Eyemouth ainsi que les deux "abris" transportés jusqu'à l'île, soulevés et déposés par une grue.

L'architecte espagnol Enric Miralles utilisa les "herring busses" retournés de Lutyens comme source d'inspiration lorsqu'il conçut le bâtiment du Parlement écossais d'Édimbourg.