La conquista de Fuerteventura finalizó en 1405. Betancuria fue escogida para capital y desde ella se gobierna la isla. Con la conquista dirigida por el normando Jean de Bethencourt, Fuerteventura inicia una nueva etapa que tendrá reminiscencias feudales. En 1476 se constituye jurídicamente el señorío territorial de Fuerteventura, por el cual los Reyes Católicos reconocen al conquistador su dominio sobre la isla. La villa de Betancuria, donde se asientan los conquistadores, se convierte en el eje que ostenta el poder administrativo por medio de un cabildo, a modo de ayuntamiento único, sometido a los señores como propietarios de la isla.

Fundada la capital, Pájara, al sur de Betancuria, y La Oliva, al norte, formarán la primigenia espina dorsal de la isla. Un manuscrito anónimo relata que el pueblo de La Oliva fue fundado en 1500 por unos individuos conocidos por los hermanos Hernández, residentes en la Villa de Betancuria:

Todas estas nuevas poblaciones que van surgiendo se encontraban muy lejos del centro neurálgico de Betancuria, por lo que en 1711 se crea la ayuda de parroquia de La Oliva para que sus habitantes puedan cumplir con sus obligaciones religiosas. En la descripción de las islas que hace el ingeniero Leonardo Torriani a finales del siglo xvi, en el mapa de Fuerteventura que inserta, sitúa al norte La Oliva, así como el puerto del Tostón, y la cala de Corralejo. En el siglo xvii, El Roque, Lajares, Caldereta, Vallebrón, Tindaya, Villaverde, Mascona, Peñaerguida... situados en el interior y como satélites del llano central en que se enclava La Oliva, son lugares habitados y con la misma dedicación a la agricultura.

El letargo que marcan los tiempos posteriores a la Conquista, se rompe durante el siglo xviii al trasladar los coroneles su residencia de Betancuria a La Oliva en 1742, instalándose en la conocida como Casa de los Coroneles. Son momentos en que los señoríos ven como se deteriora el poder que ostentaban durante el medievo, insertos en el sistema feudal, y buena parte de la Edad Moderna. La Corona comienza a aunar esfuerzos que equilibren el poder de los señores. La familia Arias de Saavedra, que hereda de generación en generación el señorío de Fuerteventura, no reside en la isla ya que desde el seiscientos se ha establecido en Tenerife. En este marco, el poder militar que también está en manos del señor de la isla, pasa poco a poco a los coroneles. La situación de privilegio de los señores no es tan importante en el aspecto militar, puesto que van perdiendo gradualmente competencias en este campo. A finales del siglo xvi, con la llegada a Canarias del primer capitán general, la defensa de la isla comienza a ser asumida por la Corona que nombra a los sargentos mayores. Posteriormente, en 1708 se crea el regimiento de milicias, y el coronel asume poderes importantes como gobernador de las armas.

En el siglo xviii, los coroneles no sólo ostentarán el poder militar; pasará a sus manos el poder civil, nombrando o destituyendo los cargos del cabildo insular, convirtiéndose en los verdaderos terratenientes, en los verdaderos poseedores del territorio, y consiguientemente, el poderío económico. El nombramiento del coronel se convierte en hereditario y vitalicio, en manos de una sola familia: Sánchez-Dumpiérrez, que inauguran el cargo, los Cabrera-Bethencourt de 1742 a 1833, que serán los encargados de fijar la residencia en La Oliva, y los Manrique de Lara-Cabrera, desde 1834 a 1870, que mantendrán y extenderán el poderío económico de sus antecesores. Representan la más cerrada endogamia local de clase y de parentesco.

La Oliva, durante el siglo xviii y las primeras décadas del siglo xix, pasa a ser en la práctica cotidiana la capital insular, aunque se mantiene el cabildo, que representa el poder civil y la capitalidad, en Betancuria. En esta época surgen grandes extensiones de terrenos destinadas a la producción de granos (trigo, cebada y centeno) para la exportación, con un buen número de medianeros y jornaleros dependientes de la familia Cabrera y de sus administradores.

Tostón (El Cotillo) fue el puerto de la zona norte de la isla. El ingeniero Claudio de L'isle, murió en la isla durante la construcción de la Torre del Tostón, fortificación que data de 1743, bautizada con el nombre de Nuestra Señora del Pilar y San Miguel.

Las erupciones volcánicas que se producen en la isla de Lanzarote en los años setecientos, traen consecuencias para el municipio, que verá incrementada su población por familias enteras que se desplazan al norte de Fuerteventura.

Coyunturas económicas, políticas y sociales que se producen en el siglo decimonónico, marcarán el deterioro del poder militar en Fuerteventura. Poblaciones de nueva planta como Puerto de Cabras, o emergentes por la bonanza económica como Antigua, se configuran con nuevos habitantes, atraídos por el comercio de la barrilla.

Estos sucesos harán que La Oliva y los coroneles pierdan poder, escorándose la isla hacia la zona costera, la mejor cala insular, Puerto de Cabras, en donde se asentarán comerciantes, personal administrativo, representantes del poder central... Serán los encargados de formar una nueva clase social en Fuerteventura, más vinculada a mentalidades burguesas.

De gran trascendencia para las islas de señorío serán las Cortes de Cádiz. En 1811, siendo alcalde en estos momentos don Vicente Álvarez,[1]​ proceden a la abolición de todos ellos, aunque de hecho ya habían perdido muchas competencias y poder en favor del Estado. En 1812, dichas Cortes realizan una reforma administrativa que otorga la categoría de municipio a toda parroquia superior a los mil habitantes. Esta normativa, que afecta a La Oliva, se hará efectiva en Fuerteventura entre 1833 y 1835.

En 1829 se produce lo que se conoce como el motín de Guriame, un levantamiento en armas por parte de los habitantes de Lajares, Villaverde y La Oliva contra los propietarios de la dehesa de Guriame cerca de Montaña Roja, que amenazaban el uso comunal de dicha dehesa.[2]​[3]​

Perderán los coroneles el poder político-militar, no así el económico, que mantendrán aún después de la desaparición del cargo. A partir de la muerte del último coronel en 1870, comienza su decadencia económica y política. Durante la primera mitad del siglo xx, el municipio perderá parte de su población debido a la caída de la producción agrícola, principal y único sistema económico, y que dará como resultado la emigración de sus habitantes. Unos se dirigen a Puerto de Cabras, otros emigran a Gran Canaria y Tenerife, los más a Venezuela y Cuba.

Después de la Guerra Civil española, hasta los años 70, el punto por excelencia de emigración será África, a las colonias españolas de El Aaiún y Villa Cisneros.

A partir de esa fecha, el turismo se convierte en el motor del desarrollo municipal. La Oliva, junto con Pájara son los municipios de la isla con más camas, existiendo en La Oliva unas 17 000, la mayor parte extrahoteleras. Este desarrollo trae consigo un aumento poblacional importante, sobre todo como punto de referencia de población inmigrante, por la oferta laboral que genera el turismo. Este intenso aumento ha hecho posible, pasar de los 2900 habitantes de derecho en 1975, a los más de 25 000 actuales.