Bereits 1954 begann die Volkswagenwerk GmbH unter ihrem Generaldirektor Heinrich Nordhoff, Exponate des Unternehmens aufzubewahren und frühe, fehlende Fahrzeuge von ihren Besitzern zurück zu kaufen. 1967 wurde auf dem Gelände des Volkswagenwerkes Wolfsburg eine Fahrzeugsammlung eröffnet, die jedoch noch nicht der Öffentlichkeit zugänglich war. Am 25. April 1985 wurde das Museum an seinem heutigen Standort eröffnet. In den ersten Jahren zeigte das Museum Fahrzeuge des damaligen Volkswagen-Konzerns, wozu neben den Produkten der Marke Volkswagen auch Exponate von Audi, DKW, Horch, NSU und Wanderer gehörten. Zum 1. Januar 1992 wurde das Museum mit seinen Exponaten der dafür neu gegründeten Stiftung AutoMuseum Volkswagen übertragen, um es von der Volkswagen AG unternehmerisch unabhängig zu machen. 2001 wurde das Museum renoviert und umstrukturiert, und zeigt seitdem nur noch Exponate der Marke Volkswagen. Einige Exponate wurden in das ZeitHaus der im Juni 2000 eröffneten Autostadt überführt. 2007 kam es erneut zu Neugestaltungs- und Renovierungsarbeiten. Am 8. November 2017 wurde das neu eingerichtete Motoren-Kabinett, eine Ausstellung von Motoren und Getrieben, eröffnet.[1]