La gran plaça del Campidoglio, a l'esquerra el Palazzo dei Conservatori, a la dreta el Palazzo Nuovo, al centre l'estàtua eqüestre de Marc Aureli.

La seu històrica dels Museus Capitolins està constituïda pel Palazzo dei Conservatori i el Palazzo Nuovo, dos edificis situats a la plaça del Capitoli, l'un davant de l'altre, a banda i banda de l'Ajuntament, projectats tots dos per Miquel Àngel, igual com tota la plaça.

La creació del museu, podríem dir que es remunta al 1471, quan el papa Sixt IV va donar a la ciutat una col·lecció d'importants escultures de bronze provinents del Laterà (entre els quals, la Lloba capitolina), que va fer col·locar al pati del Palazzo dei Conservatori i a la plaça del Capitoli, amb la qual cosa es tracta del museu públic més antic del món.

La col·lecció d'antiguitats es va anar enriquint amb el temps per mitjà de les donacions de diversos papes (Pau III o Pius V, que volia expulsar del Vaticà les escultures paganes), i es va poder exposar millor arran de la construcció del Palazzo Nuovo el 1654. Des de llavors, el museu ha crescut notablement, i inclou no tan sols testimonis de l'època romana notables tant quantitativament com qualitativa (estàtues, inscripcions, mosaics), sinó també obres d'art medieval, del Renaixement i barroc.

El museu fou obert al públic per voluntat del papa Climent XII quasi un segle més tard, el 1734. El seu successor, Benet XIV, va inaugurar la Pinacoteca capitolina, amb l'adquisició de les col·leccions privades de les famílies Sacchetti i Pio.

Arran de les excavacions dutes a terme després de la unificació italiana per condicionar Roma com a nova capital, va sorgir una gran quantitat de nous materials que, recollits en el Magatzem Arqueològic Municipal (Magazzino Archeologico Comunale), tot seguit anomenat Antiquarium, es van anar exposant parcialment als Museus Capitolins.

El 1997, se'n va obrir una nova secció, separada dels Museus originaris, a l'antiga Central Termoelèctrica Giovanni Montemartini, al barri ostiense, que ha donat com a resultat una curiosa fusió entre arqueologia industrial i clàssica.

Avui en dia els Museus Capitolins són part del sistema Musei in comune.