Ateenan asutus syntyi alun perin Akropoliille ja sen välittömään ympäristöön. Akropoliin paikka on ollut asuttu viimeistään neoliittisella kivikaudella noin 4000 eaa. Linnoituksena sitä on käytetty viimeistään mykeneläisellä pronssikaudella 1000-luvulla eaa., jolloin se toimi mykeneläisen Ateenan kuningaskunnan keskuksena. Siellä oletetaan sijainneen Ateenan kuninkaiden palatsi. 1200-luvulla eaa. kukkula suojattiin vahvalla Pelasgimuuriksi (Pelasgikon) kutsutulla muurilla, josta on säilynyt joitakin osia varsinkin kukkulan lounaisosassa. Sen lisäksi kukkulalta on löydetty vähäisiä muita mykeneläisen ajan rakennusten osia. Kukkulan muut varhaisemmat jäänteet ajoittuvat geometriselle kaudelle.[1][2][3]

 

Rekonstruktiopiirros Akropoliista antiikin aikana.

 

Maalaus Akropoliista antiikin aikana. Leo von Klenze, 1846.

Mykeneläiselle ajalle sijoittuvassa kreikkalaisessa mytologiassa Akropolis oli paikka, jossa Athene ja Poseidon kilpailivat kaupungin omistuksesta. Poseidon loi paikalle suolavesilähteen. Athene voitti kilvan luotuaan kaupunkilaisia enemmän miellyttäneen oliivipuun. Akropoliihin liittyvät myös muun muassa kertomukset Kekropsista, tämän tyttäristä Aglauroksesta, Hersestä ja Pandrosoksesta, sekä Erikhthonioksesta ja Erekhtheuksesta. Antiikin ajalla monet myytit yhdistettiin ennen kaikkea Erekhtheionin temppelin paikkaan.

Viimeistään arkaaisella kaudella 700-luvulla eaa. Akropoliista tuli pyhä paikka ja Ateenan uskonnollisen elämän keskuksia. Tuolloin paikalle perustettiin kaupunkia suojelevan Athene Poliaan kultti, sekä rakennettiin tämän varhaisin temppeli, joka sijaitsi myöhemmän Athene Poliaan temppelin paikalla. Hekatompedon-temppeli eli varhaisin myöhemmän Parthenonin paikalla ollut Athenen temppeli rakennettiin noin 570–566 eaa. Laajemmin Akropolista alettiin rakentaa tyranni Peisistratoksen toimeksiannosta. Tuolloin rakennettiin muun muassa varhaisempi Propylon eli porttirakennus sekä ensimmäinen myöhemmän Athene Niken temppelin paikalla ollut jumalattaren pyhäkkö. Peisistratoksen aikana perustettiin myös Ateenan merkittävin uskonnollinen juhla Panathenaia, jonka eräänä keskuksena kukkula toimi. Athene Poliaan temppeli rakennettiin noin 529-520 eaa.[1][2][3]

Hekatompedon-temppeli purettiin ateenalaisten voitettua persialaiset Marathonin taistelussa vuonna 490 eaa., jolloin paikalle alettiin rakentaa uutta ja suurempaa Athenen temppeliä eli niin kutsuttua Vanhaa Parthenonia tai Esi-Parthenonia. Tämä keskeneräinen temppeli kuitenkin tuhoutui persialaisten hyökkäyksessä vuonna 480 eaa. Akropoliin muiden pyhäköiden ohella.[1][2][3]

Persialaissotien jälkeen Akropoliin linnoitusta vahvistettiin pohjoislaidan niin kutsutulla Themistokleen rakennuttamalla muurilla ja etelälaidan Kimonin muurilla. Nämä muodostavat pääosan nykyisinkin näkyvistä muureista. Linnoittamisessa käytettiin linnavuoren tuhoutuneiden temppelien osia. Uuden Athenen temppelin eli nykyisen Parthenonin rakentaminen alkoi vasta Perikleen kaudella vuonna 447 eaa., kun Deloksen meriliiton rahavarat oli siirretty Delokselta Akropoliille ja kukkulasta tuli liiton keskus. Parthenon valmistui vuonna 438 eaa. Kokonaisuudessaan suuri Akropoliin rakennusprojekti kesti koko 400-luvun eaa. jälkimmäisen puoliskon, ja siihen kuuluivat Parthenonin ohella myös uusi suurempi Propylaia (437–432 eaa.), Athene Niken temppeli (435–420 eaa.) sekä Erekhtheion (421–406 eaa.). Samaa aikakautta pidetään myös koko Ateenan kulta-aikana. Mukana rakennustöissä olivat muun muassa kuvanveistäjä Feidias sekä arkkitehdit Iktinos, Kallikrates ja Mnesikles.[1][2][4][3]

Peloponnesolaissodan jälkeen vuodesta 404 eaa. Akropoliille ei enää rakennettu uusia merkittäviä rakennuksia antiikin ajalla. Näin linnavuori oli saanut jotakuinkin nykyisen muotonsa. Roomalaisella ajalla vuonna 27 eaa. Parthenonin itäpuolelle rakennettiin pieni Rooman ja Augustuksen temppeli. Myös Erekhtheion kunnostettiin. Vaikka muita kreikkalaisia temppeleitä ryöstettiin tuona aikana, Parthenon säilytti arvostuksensa ja koskemattomuutensa. Herulien hyökkäyksen jälkeen 200-luvulla jaa. Akropoliin linnoitusta vahvistettiin jälleen. Länsipäähän rakennettiin myös kaksi uutta porttia.[2][3]

 

Parthenonin rauniot ja moskeija. Johann Jakob Wolfensberger, 1832–1835.

 

Akropolis noin 1858–1860.

500-luvulla Akropoliin temppelit muutettiin kirkoiksi. Seurauksena temppelien arkkitehtuuri kärsi vaurioita, mutta toisaalta ne säilyivät käytössä ja välttyivät täydelliseltä hävitykseltä. Akropolis toimi myös keskiaikaisen, bysanttilaisen Ateenan linnoituksena. Bysanttilaisella ajalla Parthenon toimi kaupungin katedraalina ja Propylaia piispan asuntona. Frankkivallan aikana 1204–1456 linnavuorta linnoitettiin uudelleen, ja sinne rakennettiin muun muassa niin kutsuttu Frankkien torni. Propylaia toimi frankkihallitsijan asuntona. Osmanivallan aikana 1456–1822 Parthenon oli käytössä moskeijana ja Propylaia turkkilaisen varuskunnan päämajana.[2]

Venetsialaiset piirittivät Akropolista vuonna 1687 Francesco Morosinin johdolla. 26. syyskuuta venetsialaisten tykistö ampui Parthenonia ja aiheutti sille suurta tuhoa, sillä se toimi turkkilaisten ammusvarastona ja siellä tapahtui räjähdys. Vuosina 1801–1806 Lordi Elgin irrotti rakennusten merkittävimmät koristeosat, mukaan lukien keskeisimmät Parthenonin marmorit, ja vei ne Britanniaan. Akropolis säilyi asuttuna aina turkkilaisvallan loppuun 1800-luvun alkupuolelle saakka. Akropoliin turkkilaiset antautuivat itsenäisen Kreikan joukoille vuonna 1822.[1][2]

Kreikan itsenäistymisen jälkeen Akropolis muutettiin arkeologiseksi kohteeksi. Sen arkeologiset tutkimukset alkoivat pienimuotoisina vuosina 1835 ja 1837.[2] Samoihin aikoihin vuonna 1833 Karl Friedrich Schinkel laati esityksen Kreikan ensimmäiselle kuninkaalle Otto I:lle rakennetun kuninkaallisen palatsin sijoittamisesta Akropoliille muinaismuistojen yhteyteen. Suunnitelmasta luovuttiin, ja palatsi, myöhempi Kreikan parlamenttitalo, rakennettiin kukkulan itäpuolelle.[5]

Akropoliin järjestelmälliset arkeologiset kaivaukset suoritti Ateenan arkeologinen seura vuosina 1885–1890.[2][6] Jo kaivauksia ennen sekä niiden aikana keskiaikaiset ja turkkilaisaikaiset rakennukset purettiin ja kukkula palautettiin rakennusten osalta mahdollisimman lähelle antiikin aikaista asua. Esimerkiksi Frankkien torni purettiin vuonna 1874.[7] Akropoliin rakennusten laajamittainen kunnostusohjelma alkoi vuonna 1975. Työ jatkuu edelleen.[2]

Akropolis liitettiin Unescon maailmanperintöluetteloon vuonna 1987.[8] Sen ympäristöä kohennettiin arkeologisena nähtävyytenä Ateenan vuoden 2004 olympialaisten alla.