El cementerio fue inaugurado el 20 de mayo de 1839, con el diseño del arquitecto y empresario Stephen Geary, como parte de un plan para dotar a Londres de una serie de siete camposantos privados, los denominados los Siete Magníficos, para que sirvieran de alternativa a los tradicionales cementerios adscritos a las iglesias que no daban abasto para atender decorosamente la creciente demanda.[1]​

Después de su inauguración se convirtió en el cementerio de moda y en 1854 fue ampliado, agregándosele la zona situada al este de la zona original, que forma la parte oriental del cementerio en su situación actual, separada de la original por una vía (Swains Lane), pero conectadas ambas por medio de un túnel.[1]​

En el siglo XX y sobre todo después de la Segunda Guerra Mundial, el cementerio entró en decadencia; las capillas de estilo Tudor se cerraron en 1956 y en 1975 el lugar estaba en ruinas, situación que motivó la fundación de la Sociedad de amigos del cementerio de Highgate, que desde 1981 lo administra y se ocupa de su mantenimiento. En 1987 el cementerio de Highgate se incluyó por primera vez en el Registro del Patrimonio Inglés de Parques y Jardines de Especial Interés Histórico, y en 2009 se actualizó ese registro elevándolo a la categoría 1.[1]​