Σύμφωνα με την παράδοση, τη μονή ίδρυσε ο ερημίτης Άγιος Ιωάννης της Ρίλας, από τον οποίο και πήρε το όνομά της, κατά την περίοδο του Τσάρου Πέτρου Α' (927-968). Ο ερημίτης ζούσε, στην πραγματικότητα, σε μια σπηλιά χωρίς υλικά αγαθά κοντά στο μοναστήρι, το οποίο χτίστηκε από τους μαθητές του. Τα λείψανά του φυλάσσονται στη μονή.

Η μονή πάντοτε υποστηριζόταν και ήταν σεβαστή από τους Βούλγαρους άρχοντες. Μεγάλες δωρεές έγιναν από όλους σχεδόν τους τσάρους της Δεύτερης Βουλγαρικής Αυτοκρατορίας μέχρι την Οθωμανική Κατάκτηση, καθιστώντας το μοναστήρι το πολιτισμικό και πνευματικό κέντρο της βουλγαρικής εθνικής συνείδησης, που έφτασε στο απόγειό του από το 12ο ως το 14ο αιώνα.

Στην τωρινή της θέση η μονή αναστηλώθηκε το πρώτο μισό του 14ου αιώνα από τον Χρέλιο Ντραγκόλοφ, ντόπιο φεουδάρχη υπό Σερβική επικυριαρχία. Τα παλαιότερα κτίρια στο συγκρότημα χρονολογούνται από αυτή την περίοδο - ο Πύργος του Χρέλια (1334 - 1335) και μια μικρή εκκλησία ακριβώς δίπλα του (1343). Στην εποχή αυτή ανήκουν επίσης ο επισκοπικός θρόνος και οι πλούσια σκαλισμένες πύλες του μοναστηριού. Ωστόσο την άφιξη των Οθωμανών στο τέλος του 14ου αιώνα ακολούθησαν πολυάριθμες επιδρομές και η καταστροφή του μοναστηριού στα μέσα του 15ου αιώνα.

Χάρη σε δωρεές της Σουλτάνας Μάρα Μπράνκοβιτς, της Ρωσικής Ορθόδοξης Εκκλησίας και της Ρωσικής Μονής του Αγίου Ορους η Μονή της Ρίλα ανακατασκευάστηκε στα τέλη του 15ου αιώνα από τρεις αδελφούς από την περιοχή του Κιουστεντίλ. Με ενέργειες της Σουλτάνας Μάρας Μπράνκοβιτς τα λείψανα του Ιωάννη της Ρίλα μεταφέρθηκαν από το Τάρνοβο στο νέο συγκρότημα το 1469.

Η Μονή αποτέλεσε θύλακα του βουλγαρικού πολιτισμού και γλώσσας κατά την περίοδο της ξένης κυριαρχίας. Κατά την εποχή της Βουλγαρικής Εθνικής Αναγέννησης (18ος - 19ος αιώνας) καταστράφηκε από φωτιά το 1833 και ανοικοδομήθηκε και πάλι μεταξύ 1834 και 1862 με χρήματα εύπορων πολιτών της χώρας, υπό το διάσημο αρχιτέκτονα Αλέξι Ρίλετς. Η ανέγερση των κτιρίων διαμονής άρχισε το 1816, ενώ το 1844 προστέθηκε ένα καμπαναριό δίπλα στον Πύργο του Χρέλιου. Ο Νεόφυτος της Ρίλα ίδρυσε αυτή την περίοδο μια σχολή στο μοναστήρι. Το μοναστήρι είναι γνωστό ως κρησφύγετο Βούλγαρων επαναστατών, όπως ο Βασίλ Λέβσκι, ο Γκότσε Ντέλτσεφ, ο Πέγιο Γιαβόροφ και άλλοι. Το μοναστηριακό συγκρότημα, θεωρούμενο ένα από τα μεγαλύτερα αριστουργήματα της αρχιτεκτονικής της Βουλγαρικής Εθνικής Αναγέννησης, ανακηρύχθηκε εθνικό ιστορικό μνημείο το 1976 και Μνημείο Παγκόσμιας Κληρονομιάς της UNESCO το 1983.α[1].

Στις 25 Μαΐου 2002, ο Πάπας Ιωάννης Παύλος Β' επισκέφτηκε το μοναστήρι κατά τη διάρκεια του προσκυνήματός του στη Βουλγαρία και το Αζερμπαϊτζάν, προβαίνοντας παράλληλα σε μια δήλωση για την πλήρη απαλλαγή της Βουλγαρίας από οποιοδήποτε ρόλο στην απόπειρα δολοφονίας εις βάρος του το 1981[2][3].