Orígens

Al neolític, els voltants de l'àgora ja estaven poblats. En aquesta àrea hi existí un extens cementiri micènic. I, gràcies a les fosses domèstiques trobades, es pot dir que hi hagué assentaments durant el període geomètric, i seguí emprant-se com a lloc d'enterrament.

Fou ocupada per habitatges aïllats i necròpolis, sobretot durant els segles VIII i VII aC.

Els atenesos començaren a emprar aquesta zona per a ús comunitari envers el 600 aC. Els primers edificis públics, els de la part oriental, daten de començaments del segle vi aC.

Època arcaica

Estava situada al nord-est de l'Acròpoli. Hi ha molt poca informació sobre els edificis, i menys encara sobre llur funció. Generalment, l'àgora era un espai obert a tots els habitants. És citada a la Ilíada i a L'Odissea. La construcció de la nova àgora va durar molt de temps, els edificis més antics daten del segle vi aC. L'àgora trobà el seu lloc ideal al centre de la ciutat, amb nombroses funcions. Estava envoltada dels grans eixos de comunicació, cap al Pireu (un dels ports d'Atenes), la Porta Sagrada i la Porta de Dípilon, i la via de les Panatenees cap a l'Acròpoli.

A principis del segle vi aC aquesta zona es convertí per obra de Soló en la seu de l'àgora, reemplaçant l'antiga àgora de Teseu, situada al vessant nord-occidental de l'Acròpoli.

Les primeres estructures políticoreligioses sorgiren al llarg del segle VI aC, sobretot al costat oest. Successivament, els costats restants s'enriquiren també amb edificis públics, fonts i pòrtics.

Època clàssica  Restes del tolos d'Atenes

Durant la invasió persa de 480-579 aC, l'àgora patí el mateix destí que l'Acròpoli. Foren destruïdes les cases, i els monuments de l'època arcaica patiren danys seriosos. El santuari d'Apol·lo Patroos i l'altar dels dotze déus foren abandonats. Després de la victòria dels atenesos sobre els perses a Marató, ocuparen l'endemà l'àgora i encarregaren a Criti i a Nesiotes l'execució del grup escultòric dels gefireus, símbol de la llibertat d'Atenes. Fou erigit al lloc que ocupava el d'Antènor, robat pels perses.

Potser abans, i a partir de la fi de les Guerres Mèdiques, la reconstrucció a gran escala, amb l'addició de noves obres monumentals, s'efectuà especialment a l'època de Cimó II (479-561 aC), sobretot amb la construcció de stoàs enormes de molts usos, situades al perímetre de l'àgora, i també amb l'erecció del temple d'Hefest.

Els primers edificis civils foren el tolos (465 aC) i la stoà Poikile.

Entrant a l'àgora per la via de les Panatenees, el primer edifici que es trobava era la stoà Basileos, un dels més antics de la polis. Immediatament després s'alçava un altre pòrtic, la stoà de Zeus, davant la qual s'erigia una gran estàtua de Zeus Elevterios. Seguint cap al sud, hi havia el petit temple jònic, tetràstil, dedicat a Apol·lo Patroos, construït damunt d'un temple en àbside de mitjan segle vi aC.

La invasió persa destruí el Buleuteri i el Metròon, però només el primer fou reconstruït i seguí funcionat fins a finals del segle v aC. Època en què fou transformat en arxiu i es construí una nova seu per a les reunions de la Bulé, en forma de càvea teatral. La mare dels déus fou col·locada sota la protecció d'aquests edificis estretament relacionats entre ells, i l'estàtua es col·locà dins de l'arxiu. Tot el complex arquitectònic, del qual es conserven les restes, fou reestructurat, potser en concomitància amb les tasques de remodelació dels costats orientals i meridional de l'àgora, i va anomenar-se Metròon.

Davant el Metròon es fundà, poc després de mitjan segle iv aC, el monument als herois epònims, que, anteriorment, estava situat més al sud. El monument fou ampliat diverses vegades, segons s'anava incrementant el nombre de tribus ateneses, que va tenir lloc, ja al període hel·lenístic, amb Demetri Poliorcetes, Ptolemeu III, Àtal I i, finalment, en època imperial romana, amb Hadrià.

Juntament amb l'Estratagèon -la seu dels estrategs atenesos- el tolos tanca el costat occidental de l'àgora i la sèrie d'edificis públics d'aquest costat de la plaça.

Època hel·lenística

En època hel·lenístic la construcció de les grans terrasses de les stoàs, que es trobaven als costats de la plaça, va permetre als espectadors tenir assegurada una posició còmoda des de la qual es podia assistir els diferents espectacles relatius a la gran festa d'Atenes: les Panatenees.

Època romana

Com a centre d'espectacles, al sector meridional de la plaça va construir-se en època augústia l'Odèon d'Agripa, erigit per Marc Vipsani Agripa, el gendre d'August, entre el 21 aC i el 12 aC.