Już w roku 1954 zakłady produkcyjne Volkswagena, pod kierownictwem ówczesnego generalnego dyrektora Heinricha Nordhoffa, zaczęły przechowywać modele samochodów będące w bieżącej produkcji, a także wcześniej wyprodukowane, brakujące modele pojazdów, które zaczęto odkupować od ich właścicieli. W 1967 na terenie fabryki Volkswagena w Wolfsburgu stworzono kolekcję pojazdów, ale nie była ona dostępna dla publiczności. 25 kwietnia 1985 muzeum zostało otwarte w obecnej lokalizacji. W pierwszych kilku latach działalności muzeum prezentowało pojazdy z całej ówczesnej "Grupy Volkswagena", która oprócz pojazdów marki Volkswagen, zawierała także eksponaty firm: Audi, DKW, Horch, NSU i Wanderer. 1 stycznia 1992 muzeum i jego eksponaty zostały przekazane nowo powstałej fundacji "muzeum Volkswagena" (niem. Stiftung AutoMuseum Volkswagen), w celu uniezależnienia go od firmy Volkswagen AG. W 2001 muzeum zostało wyremontowane i zrestrukturyzowane. Od tego czasu udostępniane są tylko pojazdy marki Volkswagen. Niektóre eksponaty zostały przeniesione do otwartego w czerwcu 2000 "Domu czasu" (niem. ZeitHaus) w Autostadt. W 2007 ponownie rozpoczęto prace związane z przebudową i renowacją muzeum. 8 listopada 2017 otwarto tzw. "Gabinet silników" (niem. Motoren-Kabinett), wystawę silników i przekładni biegów, która obejmuje zbiór około 50 silników i skrzyń biegów[1].