Po zakończeniu I wojny światowej, intensywne prace archeologiczne prowadzone na terenie Iraku przez archeologów z Europy i Stanów Zjednoczonych zaowocowały licznymi, cennymi artefaktami[1]. Aby zapobiec ich wywiezieniu z Iraku, brytyjska podróżniczka, agentka wywiadu i archeolog Gertrude Bell (1868–1926), zaczęła kolekcjonować obiekty od 1922 roku[1]. W 1926 roku rząd Iraku przeniósł jej kolekcję do nowego gmachu, a król Fajsal I powołał do życia muzeum archeologiczne[2], którego prowadzenie powierzono Bell[3][1]. Wprowadzono nowe prawo nakazujące pozostawienie w kraju wszelkich obiektów znalezionych podczas wykopalisk na terenie Iraku prowadzonych przez zagranicznych czy rodzimych archeologów[2]. O podziale znalezisk i ich wywozie zagranicę decydować miały władze Iraku i, z racji pełnionego stanowiska szefowej Departamentu ds. Starożytności, Bell, która stosowała zasadę 50:50[4]. Zakaz wywozu obiektów archeologicznych Irak wprowadził dopiero w latach 70. XX w.[5]

W latach 20. XX w. muzeum podlegało Ministerstwu ds. Robót Publicznych a w latach 30. XX w. ministerstwu Edukacji[3].

W latach 1964–1966, przy wsparciu rządu Niemiec, wzniesiono kompleks muzealny na wschodnim brzegu Tygrysu obejmujący gmach Starego Muzeum, gmach administracji, bibliotekę i magazyn, a kolekcje zostały przeniesione do nowego budynku[3][1]. Zmieniono wówczas nazwę placówki na Narodowe Muzeum Iraku[1]. W 1983 roku przy wsparciu rządu Włoch wzniesiono gmach Nowego Muzeum[3].

W okresie I wojny w Zatoce Perskiej muzeum pozostawało zamknięte – zostało otwarte 28 kwietnia 2000 roku na urodziny prezydenta Iraku Saddama Husajna[3].

Podczas II wojny w Zatoce Perskiej muzeum zostało splądrowane w dniach 7–12 kwietnia 2003 roku – liczba zrabowanych przedmiotów pozostaje sporna, jednak według szacunków muzeum skradziono ok. 15 tys. eksponatów, z których odzyskano ponad 3 tys.[3] Zginęła wówczas m.in. kolekcja pieczęci cylindrycznych[2]. Odzyskano natomiast m.in. wazę z miasta Uruk (ang. Warka vase), datowaną na 3200 p.n.e.[6][7] i miedziany posąg z Bassetki[8].

Muzeum pozostawało zamknięte przez 6 lat – z wyjątkiem kilku specjalnych okazji, m.in. wizyty Paula Bremera w lipcu 2003 roku[3]. W 2006 roku wzniesiono gmach Nowych Kolekcji sfinansowany przez rząd Iraku[3]. W lutym 2009 roku część kolekcji została udostępniona dla zwiedzających[2], a całe muzeum zostało ponownie otwarte w lutym 2015 roku[9][10]. Uroczyste otwarcie muzeum zostało przyspieszone w odpowiedzi na zniszczenie starożytnych posągów w Mosulu przez Państwo Islamskie[10].