Monastyr jest fundacją hospodara Stefana Wielkiego. Według tradycji władcę miał zainspirować do jego budowy pustelnik Daniło, mieszkający w Putnej, a tutaj pochowany. Cerkiew zbudowano w 1488 (zgodnie z napisem na tablicy erekcyjnej znajdującej się nad dawnym wejściem do cerkwi, obecnie w przedsionku – w ciągu 3 miesięcy i 3 tygodni), na planie trójkonchowym. Składała się początkowo z dwóch pomieszczeń, nawy (zwieńczonej wieżą) i przednawia. W 1547 z inicjatywy metropolity mołdawskiego Grzegorza dobudowany został przedsionek o dwóch wejściach (północnym i południowym). Sam hierarcha został w tym przedsionku pochowany.

W 1786 władze austriackie zadecydowały o kasacie tutejszego zgromadzenia klasztornego, sama cerkiew pozostała natomiast świątynią parafialną. Zakonnice powróciły tutaj w 1990.

Malowidła wewnętrzne cerkwi powstawały stopniowo (najstarsze, w nawie, pochodzą z końca XV w.). Malowidła zewnętrzne, w których dominujący jest kolor błękitny nazywany niekiedy „błękitem z Voroneț”[1], pochodzą z 1547, najbardziej znanym z nich jest uznawana za najcenniejszy fresk malowanych cerkwi Bukowiny scena Sądu Ostatecznego wypełniająca zachodnią elewację świątyni.