Vietoje, kur dabar stovi bazilika, buvo Romos imperijos imperatoriaus Nerono cirko sodai. Iš visų to meto statinių likęs vienas Heliopolio obeliskas, stovintis Šv. Petro aikštėje.

Pirmąją baziliką šioje aikštėje 324 m. pastatė pirmasis krikščioniškasis Romos imperatorius Konstantinas. Į ją buvo pernešti 66 m. e. m. Nerono cirke kankinio mirtimi mirusio apaštalo Petro palaikai. Šioje bazilikoje popiežius Šventasis Leonas III 800 m. karūnavo Vakarų Šventosios Romos imperijos imperatorių Karolį Didijį. Pirmasis bazilikos archipresbiteris 1198-1227 m. buvo Ugolinas di Conti di Segni, nuo 1227 m. popiežius Grigalius IX.

Tačiau XV a. senoji bazilika jau buvo pradėjusi griūti, todėl popiežius Mikalojus V pradėjo jos rekonstrukciją. Bet darbai užsitęsė, ir popiežius Julijus II sumanė senąją baziliką visiškai nugriauti, o jos vietoje pastatyti naują didžiulę šventovę, kad ji būtų didesnė už visas žinomas stabmeldžių šventyklas. Į Romą sukviesti žymiausi Italijos architektai parengė savo projektus. 1506 m. geriausiu buvo pripažintas Donato Bramantės iš Milano projektas. Iki mirties 1514 m. jam pasisekė pastatą pastatyti tik iki arkų. Jo darbą tęsė Rafaelis, šiek tiek pakeitęs projektą. Bazilikos planas įgavo lotyniško kryžiaus, su viena ilgesne dalimi, formą. Statybą tęsė Baldasarė Perucis, vėliau Antonijus de Sangalas, o 1546 m. jai vadovauti pradėjo Mikelandželas Buonarotis.

 

Bramantės projektas

 

Rafaelio projektas

 

Mikelandželo projektas

 

Dabartinis planas

 

Pagrindinis altorius

Mikelandželas grįžo prie varianto su centriniu kupolu, o nuo aikštės, rytinėje bazilikos pusėje, jis suprojektavo pagrindinio įėjimo kolonadą, tokią kaip ir antikinėse šventovėse, kur pagrindinis įėjimas būdavo iš rytų, o ne iš vakarų. Be to, jeigu bazilika būtų pastatyta pagal krikščioniškuosius kanonus, altoriumi į rytus, piligrimams būtų tekę lipti į Vatikano kalną, po to leistis žemyn. Dabar jie, persikėlę per Tiberį, patenka į aikštę su kolonada, kurioje ir stovi bazilika.

Norint perdengti kupolą, teko sustiprinti laikančiąsias kolonas, tačiau Mikelandželui pavyko užbaigti tik kupolo būgną. Patį kupolą po jo mirties 1564 m. užbaigė Džakomas dela Porta. Mikelandželo projektas visiškai buvo įgyvendintas tik vakarinėje, altoriaus dalyje. Iš jo sumanytų keturių mažųjų kupolų darbus tęsęs architektas Vinjola pastatė tik du.

Architektas Karlas Madernas popiežiaus Pauliaus V nurodymu prailgino bazilikos planą iki lotyniško kryžiaus formos, pristatydamas trijų navų fasadinę dalį. Tačiau šis portikas paslėpė kupolą, jis tapo matomas tik iš toli.

Tačiau tokia ilga ir brangi statyba turėjo neigiamų pasekmių visai krikščionių bažnyčiai. Trūkstant lėšų teko atnaujinti prekybą indulgencijomis, o tai sukėlė Liuterio protestus, Reformaciją ir netgi suskaldė Europą.

Aikštę priešais baziliką 1665–1667 m. įrengė architektas Džiovanis Berninis jau baroko stiliumi.