这间博物馆是由莫斯科理工大学（英语：Moscow Polytechnic University）的三个毕业生亚历山大·斯达卡诺夫、亚历山大·弗戈曼和马克西姆·皮尼钦于2007年在学校宿舍的地下室防空洞建立的。[1]那时博物馆里有37款游戏，但只有星期三开馆，且要进入馆内必须提前预约。[2]斯达卡诺夫在谈到开馆的原因时说：“我们一开始想在家里玩‘海战’游戏。后来我们意识到，游戏不仅对我们自己，还有对我们的朋友来说都很有趣。”[3]

创办者们首先前往废物填埋场、废弃的少先队营地、公园、文化中心和电影院寻找街机。他们用210卢布买下了第一批展品中的某些机器。然而他们却未能实现找回“海战”之梦，因为收集来的街机根本不完整。在当时，几乎收集来的所有街机都不能正常工作，甚至有一台街机还是由三台坏了的机器组装成的。[4][5]2010年4月，博物馆搬迁到一家工厂的废弃车间，开始每日营业，展品数量也达到了40台。[6]次年8月，又搬迁到鲍曼大街上，并增加了数十台设备。[7]

2013年，街机博物馆在圣彼得堡一座18世纪用作马车库的建筑物里开设了分馆。[8]分馆拥有五十多台正常工作的老街机。[9]据该馆介绍，2016年来分馆参观的人数超过23,000人，比2015年增加了9%。[10]

2014年8月底，街机博物馆的第三家分馆在喀山的克里姆林街开业，展出40余台街机。[11]但喀山分馆并未营业太久，于2015年1月12日闭馆。[12]

自2015年6月，莫斯科街机博物馆改为现址，共有80台左右投币机。[13]2017年，它迎来了开馆十周年纪念。[5]