У 1991 році уряд Басків запропонував Фонду Соломона Гуггенгайма фінансування музею, який планувалося побудовати в старому портовому районі Більбао. Уряд Басків погодився покрити витрати на будівництво в розмірі 100 млн дол. США і субсидувати щорічний бюджет музею в розмірі 12 млн дол. США. Натомість Фонд погодився керувати установою, виставляти частини своєї колекції творів і організовувати тимчасові виставки.

Музей був побудований компанією Ferrovial, вартість будівництва склала 89 мільйонів доларів США. Близько 5000 жителів Більбао відвідали попередню феєрію перед музеєм в ніч перед офіційним відкриттям, в якій були представлені світлові шоу і концерти на свіжому повітрі. 18 жовтня 1997 року музей відкрив король Іспанії Хуан Карлос I.