Primele urme ale activității umane de pe insula Ruhnu au fost lăsate în epoca pietrei, cca 5000 î.Chr., și erau legate de vânătoarea sezonieră de foci. Nu este cunoscut când au sosit primii scandinavi pe insulă, și nici când a fost fondată așezarea permanentă a populației vorbitoare de suedeză. Cel mai probabil că aceasta s-a întâmplat după Cruciadele Nordice de la începutul sec. XIII, atunci când populația din jurul golfului Riga a fost convertită la creștinism și supusă Cavalerilor Teutoni. Primul document ce atestă insula Ruhnu și populația ei suedeză este o scrisoare din anul 1341 trimisă de episcopul de Curlanda, care confirmă dreptul locuitorilor insulei de a trăi și a-și administra proprietățile conform legilor suedeze.

Ruhnu s-a aflat în componența Regatului Suediei (în perioada 1621–1708, de jure până în 1721) și apoi în cadrul Imperiului Țarist până la Primul Război Mondial, atunci când a fost ocupată de Germania (1915-1918). Chiar dacă au existat inițiative pentru o reunire cu Suedia și revendicări teritoriale din partea Letoniei, locuitorii insulei au ales în 1919 să facă parte din noul stat independent eston (posibil că un factor important care i-a determinat să opteze pentru asta a fost prezența unei minorități suedeze în Estonia). Potrivit recensământului din 1934 Ruhnu avea 282 de locuitori: 277 suedezi și 5 estoni.

Obiceiurile suedezilor de pe Ruhnu erau vechi, arhaice. Toți purtau costume populare, chiar și în timpul zilelor de lucru. Una dintre particularitățile culturii lor, ca și la alte popoare nordice, erau povestirile orale, deosebit de prețuite și dezvoltate. Un subiect preferat de bărbați și deseori relatat erau istoriile despre vânătorile de foci.

Hainele populare nu constau dintr-un singur costum, ci erau o întreagă garderobă, diferite haine fiind purtate în funcție de ocazie și sărbătoare, dar și potrivit categoriei de vârstă în care se aflau. Locuitorii insulei nu aveau fiecare un dulap aparte pentru hainele lor populare, în schimb o gospodărie dispunea de o casă specială (kle-er-huse) unde toate costumele membrilor ei erau păstrate și îngrijite.

Ca și în alte societăți influențate de valorile luterane, comunitatea de pe Ruhnu avea un simț puternic al responsabilității, un lucru important având în vedere că suprafața de pământ și resursele erau limitate pe insulă. Astfel, erau reglementări stricte cu privire la câte animale, porci, vaci, găini etc. putea o gospodărie să dețină, sau cât pământ avea dreptul să cultive o familie.

În timpul celui de-Al Doilea Război Mondial Ruhnu, împreună cu restul Estoniei, a fost ocupată de Uniunea Sovietică (1940-1941) și apoi de Germania Nazistă (1941-1944). În noiembrie 1943 un grup de 75 de locuitori ai insulei s-au mutat în Suedia. În august 1944, puțin înainte de reocuparea Estoniei de către sovietici, restul populației de pe insulă (cu excepția a două familii) a fugit de asemenea în Suedia cu vaporul.

În timpul ocupației sovietice de după 1944 insula a fost repopulată cu civili estoni, pe lângă asta găzduind și o garnizoană militară sovietică. Numărul de locuitori nu a depășit niciodată cifra de 400, iar după o furtună care a lovit insula în anii 1970 majoritatea oamenilor au fost stabiliți în altă parte.