A imperatriz Ana de Tirol, esposa do imperador Matias I, concebeu a ideia da construção de um monastério com uma cripta, nas cercanias do Palácio Imperial de Holfburg, que servisse para os sepultamentos dela e de seu marido; e para este fim deixou uma doação, em testamento datado de 10 de novembro de 1617, falecendo um ano depois.

 A imperatriz Ana do Tirol, fundadora da Cripta dos Capuchinhos, em uma miniatura de Alessandro Abondio.

A pedra fundamental da construção foi assentada em 8 de setembro de 1622, na presença do imperador Fernando II, mas os eventos da Guerra dos Trinta Anos acabaram por atrasar bastante o andamento das obras e a igreja só foi consagrada em 25 de julho de 1632. Na Páscoa do ano seguinte os sarcófagos com os restos mortais de Matias I e Ana do Tirol foram trasladados com grande pompa para a hoje denominada Cripta dos Fundadores.

O imperador Leopoldo I ampliou a cripta em 1657, na área situada logo abaixo da nave central da igreja e seu filho, José I, fez uma nova ampliação (a ala oeste) em 1710, iniciando a câmara que seu irmão Carlos VI concluiu em1720 e que se estende sob o coro. Foi a primeira vez em que um renomado arquiteto, Lukas von Hildebrand, foi convidado a intervir numa ampliação daquela cripta.

Em 1754 a imperatriz María Teresa continuou ampliando a ala oeste da cripta, mas além dos limites da igreja, com uma cúpula abobadada que permite a entrada de luz natural. Essa ampliação, bem como a imponente cúpula, são obras do arquiteto Jean Jadot de Ville-Issey .

Durante o reinado de Francisco I, o arquiteto Johann Aman executou uma nova ampliação (a ala norte), em 1824.

O monastério que rodeia a igreja encontrava-se em péssimo estado de conservação após 200 anos de serviço e, durante o reinado de Fernando I, em 1840, o edifício (com exceção da igreja) foi demolido e reconstruído. Como parte do projeto, o arquiteto Johann Höhneconstruiu a Cripta Fernandina e a Cripta Toscana nos porões da nova estrutura.

Em 1908, como parte das celebrações pelo 60º aniversário de sua aclamação, o imperador Francisco José I encarregou o arquiteto Cajo Perisic de construir outra ala e uma capela a leste da de Francisco I e da Cripta Fernandina.

Em 1960 ficou óbvio que a deterioração das tumbas ocorria em virtude da umidade e da falta de ventilação na cripta e as instalações foram aparelhadas para sanar o problema e conservar os sarcófagos para as gerações futuras. O arquiteto Karl Schwanzer construiu a chamada Cripta Nova (ao norte das Criptas Toscana, Fernandina e de Francisco José) com portas metálicas, obra do escultor Rudolf Hoflehner. Esta obra acrescentou, aproximadamente, 20% de espaço à cripta, que foi utilizado para a redistribuição dos sarcófagos nas câmaras.

A pequena câmara original abrigava, junto às tumbas dos fundadores, outra que continha uma dezena de sarcófagos de crianças, chamada Cripta dos Anjos. Essas tumbas foram trasladadas para nichos recém construídos na parede dianteira da Cripta Leopoldina.

Sarcófagos selecionados de várias outras câmaras foram trasladados para a Cripta Nova e agrupados por temas: bispos, antepassados diretos do último imperador e familiares diretos do arquiduque Carlos de Áustria-Teschen, vencedor da Batalha de Aspern-Essling e herói da Áustria. Outras 37 tumbas de menores e de membros secundários da família foram sepultados em nichos criados na Cripta Fernandina. Assim, aproximadamente metade de todos os sarcófagos foram trasladados dos locais originais para áreas melhor situadas e organizadas.

Em 2003 foram feitas adaptações para tornar a cripta acessível aos portadores de necessidades especiais e portas cerradas por séculos foram reabertas para facilitar o deslocamento dos visitantes. Também foi instalado um sistema de ar condicionado para prevenir a deterioração dos sarcófagos.