Monaster został usytuowany na placu, gdzie w okresie tworzenia przez Piotra I rosyjskiej floty wyrabiano smołę na potrzeby okrętów. Stąd pochodzi jego powszechnie używana potoczna nazwa[1]. Caryca Elżbieta Romanowa zleciła budowę klasztoru prawdopodobnie dlatego, że miała zamiar sama wycofać się do niego, gdy podeszły wiek uniemożliwi jej spełnianie obowiązków państwowych. Kompleks budynków klasztornych zaprojektował Bartolomeo Rastrelli[1]. W monasterze miało stale zamieszkiwać 200 mniszek, co sprawiło, że w 1764, po wprowadzeniu podziału klasztorów na klasy został on zakwalifikowany do najwyższej, pierwszej, przewidzianej dla największych liczebnie wspólnot. Jednak już cztery lata później klasztor został zlikwidowany (w 1764 pozostało w nim pięć mniszek[2]), zaś jego zabudowania przejął Instytut Szlachetnie Urodzonych Panien[3]. Adaptacją budynków monasterskich na szkołę zajął się architekt Jurij Felten[4]. Według innego źródła klasztor formalnie istniał do 1822, gdy został zamknięty z braku sióstr[2].

Władysław Serczyk w następujący sposób opisuje sobór monasterski, który nazywa najpiękniejszym elementem całego kompleksu:

Zaprojektowany przez Rastrellego sobór nie został ukończony za jego życia (architekt zmarł w 1771)[1]; prace nad wykończeniem wnętrza obiektu trwały jeszcze po zlikwidowaniu klasztoru, dla którego był wznoszony, do 1835[5]. Wzorem dla włoskiego architekta była cerkiew Zaśnięcia Matki Bożej w Moskwie, w słobodzie Pokrowka[6].

Kontynuatorem tradycji Monasteru Smolnego jest powstały w 1849 Nowodziewiczy Monaster Zmartwychwstania Pańskiego[2].

Sobór Monasteru Smolnego został zamknięty w 1923. W późniejszym czasie był wykorzystywany jako magazyn, w 1974 otwarto w nim filię Muzeum Historii Leningradu, a w 1990 w obiekcie urządzono salę koncertową. W 2014 sobór został przekazany Rosyjskiemu Kościołowi Prawosławnemu, jednak przywrócenie funkcji liturgicznych nastąpiło dopiero 25 stycznia 2016[7]. Budynki dawnego Instytutu Smolnego są w posiadaniu różnych instytucji[5].