Irbil to jedno z najstarszych miast na świecie, zamieszkiwane nieprzerwanie od ponad 8000 lat[1]. Prawdopodobnie jest to najstarsza osada ludzka, gdyż w pobliżu odkryto także ślady neandertalczyków.

Najwcześniejsze zapiski dotyczące starożytnego miasta pochodzą sprzed III tysiąclecia p.n.e. Prawdopodobnie z tego okresu pochodzi kopiec wysokości 30 m znajdujący się w centrum obecnego miasta, na szczycie którego są ruiny dawnego tureckiego fortu. Na północ od Irbil znajduje się mylona z tym miastem Gaugamela, gdzie Aleksander Wielki pokonał w bitwie w 331 r. p.n.e. króla perskiego Dariusza III. Za czasów diadochów Irbil zostało stolicą królestwa Adiabene (III wiek p.n.e.-II wiek), od I wieku podporządkowanego imperium partyjskiemu. Od początku III wieku znajdowało się pod panowaniem Rzymu. W 642 opanowali je Arabowie. W latach 1190–1232 Irbil było stolicą państwa Muzaffara ad-Dina, brata sułtana Saladyna. Następnie było zdobywane przez różne odłamy Mongołów i Turków. W XIII wieku Irbil utraciło znaczenie gospodarcze i funkcje administracyjne na rzecz niedalekiego Mosulu. Od 1517 miasto pozostawało pod władzą imperium osmańskiego. W 1918 zostało przekazana Irakowi. W 1974 zostało stolicą autonomicznej irackiej prowincji Kurdystanu.

W 1991 po I wojnie w zatoce Perskiej ustanowiono w mieście stolicę częściowo niepodległego Kurdystanu irackiego, chronionego przed wojskami irackimi siłami wojsk brytyjskich i amerykańskich. W październiku 1996 Demokratyczna Partia Kurdystanu podjęła ofensywę w północnym Iraku i przejęła kontrolę nad Irbil. Miasto zostało ponownie zajęte przez siły irackiej Gwardii Republikańskiej po natarciu podjętym z udziałem dużych sił w końcu października 1996.

Po zakończeniu II wojny w Zatoce Perskiej miasto ponownie stało się ośrodkiem administracji kurdyjskiej, a liczba ludności tego miasta zaczęła szybko wzrastać. Od 2003 preferowana jest nazwa kurdyjska – Hawler, a symbole arabskie są zastępowane kurdyjskimi.

Od 2012 w Irbilu działała polska agencja konsularna, podniesiona w 2019 do rangi konsulatu generalnego.[2]