Het klooster met de zebrahuid werd gesticht door de volgelingen van Ivan Rilski, later Johannes van Rila geheten. Deze kluizenaar ruilde in de 10e eeuw het kloosterleven in Rouen in voor het onherbergzame Rilagebergte. Er vormde zich rond Johannes een gemeenschap van monniken, die na zijn dood op 18 augustus 946 het klooster stichtte. Al snel werd Johannes van Rila een alom erkende heilige binnen de Bulgaarse orthodoxie. Zijn graf in het klooster is al eeuwenlang een bedevaartsoord voor duizenden pelgrims. In 1833 werd het complex door brand verwoest en herbouwd. Sinds 1961 is het een nationaal museum. In 1983 werd het opgenomen op de Werelderfgoedlijst van de UNESCO.