Hoewel er sporen van nóg oudere bewoningsvormen zijn gevonden, valt de eerste belangrijke periode in de Myceense tijd, tussen 2000 en 1200 v.Chr. Evenals in Mycene zelf was de koningsburcht hier de kern van de burcht: uit de 13e eeuw v.Chr. stamt de 6 m dikke ommuring van zware blokken steen. Van deze zogenaamde Pelasgische muur is nog een stuk te zien, rechts voorbij de Propyleeën.

De Akropolis bleef de religieuze kern van de stad, ook toen de bevolking zich in de benedenstad ging vestigen en de stad zich begon uit te breiden. De beschermgodin Athena had er haar belangrijkste heiligdom, de Oude Athenatempel, gebouwd in de 6e eeuw v.Chr. De tiran Pisistratos liet de pracht van de Akropolis nog verhogen met allerlei bouwwerken en wijgeschenken.

In 480 v.Chr., kort voor de slag bij Salamis, werd het hele plateau vernield door de Perzen. Na de oorlog begon men onmiddellijk aan de wederopbouw onder Kimon II. In het door spoliatie "gerecycleerde" puin, waarmee het terras na de verwoesting van het gehele complex werd genivelleerd en uitgebreid, zijn tal van sculptuurfragmenten van vóór 480 v.Chr. ontdekt (nu te bewonderen in het Akropolismuseum). De wederopbouw van de tempels geschiedde op initiatief en onder leiding van Perikles, bijgestaan door de beeldhouwer Phidias als artistiek adviseur. Financieel werd de uitvoering mogelijk gemaakt door het overbrengen van de kas van de Delische Bond van Delos naar Athene in 454 v.Chr. Sindsdien was de Akropolis uitsluitend een religieus centrum. Het grootse concept maakte de Akropolis tot nationaal heiligdom, terwijl de militaire en politieke functie verdween.

In september 2023 besliste de Griekse regering om in te grijpen omdat het monument beschadigd dreigt te raken door de vele bezoekers. In 2023 waren het er 3 miljoen, tot 23.000 per dag. Er zullen nog maximum 20.000 bezoekers per dag toegelaten worden en bezoeken worden beperkt tot een uur.[1]