Per celebrare la sconfitta dei turchi in seguito alla battaglia di Cesme del 1770, Caterina II di Russia decise di far erigere una chiesa nel luogo esatto di San Pietroburgo in cui venne informata della vittoria del suo esercito.[1] Nel 1777, il re di Svezia Gustavo III partecipò alla celebrazione durante la celebrazione vennero gettate le fondamenta dell'edificio.[2] La chiesa di Cesme venne consacrata tre anni più tardi, durante il giorno della nascita di Giovanni Battista, e durante la cerimonia fu presente Giuseppe II d'Asburgo-Lorena.[2]

Nel 1916 la chiesa fu il luogo in cui vennero tenuti i funerali di Rasputin.[3] Durante l'ascesa al potere del governo sovietico, la chiesa e il vicino palazzo di Cesme vennero adibiti a campo di lavoro forzato.[4] Nel 1923 la chiesa fu adibita a magazzino. Fra il 1941 e il 1945 la chiesa venne danneggiata durante gli eventi della grande guerra patriottica. Durante la concomitante seconda guerra mondiale, l'Istituto di tecnologia aeronautica entrò in possesso della chiesa e del palazzo. Durante la prima metà degli anni 1970, la chiesa venne restaurata sotto la supervisione di M.I. Tolstov e A.P. Kulikov. Poco più tardi, nel 1977, l'edificio religioso venne trasformato in una galleria dedicata alla battaglia di Cesme che comprendeva reperti del Museo navale. Dal 1991, anno in cui la chiesa ortodossa si riappropriò della struttura, tornarono a essere svolte delle regolari cerimonie religiose.[5][6]