Vue depuis le sud-ouest, avec la tour-clocher à gauche.

La cathédrale a été construite entre 1868 et 1887, alors que sa tour-clocher, séparée de l'édifice, date de 1858[1], sur le modèle de la cathédrale d'Etchmiadzin[2]. À cette époque, Chouchi relève, au sein de l'Empire russe, du gouvernement d'Elizavetpol.

Elle est désaffectée à la suite des massacres de Chouchi de 1920, pendant la guerre civile soviétique[3]. La ville est alors intégrée à l'oblast autonome du Haut-Karabagh, au sein de la République socialiste soviétique d'Azerbaïdjan. La cathédrale sert ensuite de grenier à blé puis de garage[1], avant d'être utilisée comme dépôt d'armes pour les Azerbaïdjanais de 1989 à 1992, lors de la première guerre du Haut-Karabagh, au cours de laquelle elle est endommagée[3].

Après la prise de la ville par les Arméniens, elle est restaurée, avec notamment la reconstruction de la coiffe et le remplacement des anges de la tour-clocher[4].

Le 8 octobre 2020, pendant la seconde guerre du Haut-Karabagh, des frappes azerbaidjanaises contre la ville de Chouchi vise la cathédrale et détruisent sa toiture et ses vitraux[5].

Elle fait l'objet d'une « restauration » controversée par l'Azerbaïdjan en 2021. Le toit en forme de pointe du clocher est supprimé pour être transformé en coupole. Le gouvernement azerbaidjanais déclare vouloir restaurer l'édifice dans son apparence d'origine, précisant que le toit du clocher a été ajouté par les Arméniens après la première guerre du Haut-Karabagh. Cependant, des photos datant du début du XXe siècle montre que le toit existait déjà dans la même forme qu'en 2020[6]. Le gouvernement arménien crie au « vandalisme », alors que l'International Association of Genocide Scholars y voit un pas de plus dans la politique de génocide culturel menée par Bakou à l'encontre des Arméniens[7].