Město bylo součástí několika mezopotámských říší, např. asyrské, babylonské a perské, a později říše arabské a osmanské. Dříve bylo známo pod názvy Urbilum (sumersky), Arbela (aramejsky) a Arbairā (stará perština), někdy se též píše jako Arbíl nebo Erbíl[1]. V asyrské době bylo známým center uctívání bohyně Ištar a v době vlády Peršanů nad Asýrií bylo hlavním městem tohoto území. Když v roce 331 př. n. l. Alexandr Veliký porazil Peršany v bitvě u Gaugamél, perský vůdce Dareios III. prchl do Irbílu a proto se tato bitva někdy nepřesně označuje jako bitva u Arbely. Po smrti Alexandra Velikého se město stalo součástí Seleukovské říše, později se dostalo pod nadvládu Parthů a Sásánovců.[2] Ve středověku byl součástí chalífátu, říše Seldžuků a íránských Bújovců, ílchanátu Džalájirovského sultanátu a Karakojunluské a Akkojunluské říše. Až do pozdního středověku byl Irbíl centrem syrského křesťanství.

V roce 1970 irácká vláda vyhlásila na severovýchodě Iráku autonomní oblast irácký Kurdistán a v Irbílu byl zřízen parlament této oblasti. Ta byla ale až do roku 1991 okupován vojsky Saddáma Husajna a mezi lety 1996–1997 navíc parlament sídlil v Sulajmáníje kvůli bojům mezi dvěma nejvýznamnějšími kurdskými stranami: Kurdskou demokratickou stranu Iráku a Vlasteneckou unií Kurdistánu. Od června 2014 ve městě sídlí ve vnitřním exilu chaldejsko-katolický arcibiskup a syrsko-katolický arcibiskup z Mosulu a desítky tisíc věřících, kteří museli uprchnout před tzv. Islámským státem.